番木瓜是一種重要的熱帶經(jīng)濟(jì)水果作物，其植株性別類型多樣，包括雌株（XX）、雄株（XY）和雌雄同花植株（XYh），是被子植物中罕見具有三種性別類型的物種，因而成為研究作物性別演化與決定的理想模式體系。番木瓜性染色體處于演化過(guò)程的第三時(shí)期，YY基因型敗育是該階段的標(biāo)志性特征。這一敗育機(jī)制有效避免了超雄性 YY 個(gè)體的產(chǎn)生，從而防止其后代全部變為雄性的潛在演化風(fēng)險(xiǎn)。在雌雄同花植株自交后代中，約25%具有YhYh基因型的種子會(huì)因胚胎致死而無(wú)法發(fā)育，從而導(dǎo)致后代中雌株與雌雄同花植株的比例約為1:2。盡管這一現(xiàn)象早在70多年前就被發(fā)現(xiàn)，但YY、YYh和YhYh基因型胚胎敗育的具體分子機(jī)制至今仍不清楚。
近日，我校海峽聯(lián)合研究院基因組中心明瑞光教授團(tuán)隊(duì)在《自然·通訊》（Nature Communications）上發(fā)表題為“Recreating viable YYh genotype uncovers the role of CpYYL underlying YY lethality in papaya”（重建可育的YYh 基因型揭示CpYYL 在番木瓜 YY 致死中的關(guān)鍵作用）的研究論文。該研究首次鑒定并實(shí)驗(yàn)證實(shí)，番木瓜Y和Yh染色體上的CpYYL等位基因發(fā)生自然功能退化突變，是導(dǎo)致YY、YYh和YhYh胚胎敗育的關(guān)鍵分子因素。
研究發(fā)現(xiàn)，CpYYL功能缺失會(huì)加速糖酵解過(guò)程，并降低胚胎中蔗糖的積累，從而破壞能量代謝平衡并最終引發(fā)胚胎敗育。通過(guò)將具有完整功能的X染色體上的CpYYL-X等位基因通過(guò)遺傳轉(zhuǎn)化導(dǎo)入雌雄同花植株，研究團(tuán)隊(duì)成功獲得了可存活的YYh和YhYh基因型植株。該成果直接證實(shí)了“性染色體進(jìn)化第三階段（YY致死）”的分子機(jī)制，即Y染色體上一個(gè)必需基因（CpYYL）的功能退化是維持性別平衡與雌雄異株系統(tǒng)長(zhǎng)期穩(wěn)定的關(guān)鍵原因，為理解植物性染色體演化提供了實(shí)證案例。
番木瓜（Carica papaya L.）是嶺南四大名果之一，以其豐富的營(yíng)養(yǎng)及藥用價(jià)值而聞名。原產(chǎn)于中美洲及墨西哥南部，目前已廣泛栽培于全球熱帶與亞熱帶地區(qū)。番木瓜果肉富含維生素A、維生素C等多種必需營(yíng)養(yǎng)素，既適宜鮮食，也廣泛用于食品加工，其所產(chǎn)的番木瓜蛋白酶也被廣泛用于食品加工和制藥行業(yè)。在世界衛(wèi)生組織推薦下，番木瓜已成為發(fā)展中國(guó)家防治維生素A缺乏癥的重要膳食來(lái)源。
在番木瓜栽培生產(chǎn)中，果形好、產(chǎn)量高的雌雄同花植株（XYh）更受種植者青睞。然而，雌雄同花植株自交會(huì)產(chǎn)生約25％YhYh基因型的種子，這類種子因胚胎致死而無(wú)法正常發(fā)育，導(dǎo)致后代中雌株與雌雄同花植株比例約為1:2。這一遺傳特性迫使生產(chǎn)中普遍采用密植方式，待植株開花后再通過(guò)間苗保留雌雄同花植株，不僅造成種苗、土地等資源的浪費(fèi)，也顯著延長(zhǎng)了生產(chǎn)周期。
圖1 番木瓜三種性別的花和胚胎形態(tài)
該團(tuán)隊(duì)通過(guò)對(duì)番木瓜性別遺傳模式的系統(tǒng)觀察發(fā)現(xiàn)，兩性株自交后代中約有25%的白色敗育種子，這些種子對(duì)應(yīng)的是純合YhYh基因型，其胚胎在發(fā)育后期（授粉約50天后）發(fā)生敗育。通過(guò)推測(cè)致死基因在X染色體上保持功能而在Y染色體上功能喪失，研究團(tuán)隊(duì)對(duì)X特異基因進(jìn)行了系統(tǒng)篩選，發(fā)現(xiàn)一個(gè)編碼錨蛋白重復(fù)結(jié)構(gòu)域蛋白的基因CpEMB506。該基因在早期胚胎中高表達(dá)，其在擬南芥中的同源基因是胚胎發(fā)育所必需的。該基因在X染色體上具有完整的結(jié)構(gòu)與表達(dá)活性，而在Y染色體上，由于第一外顯子及大部分第一內(nèi)含子的缺失，該基因已喪失功能，成為一個(gè)不表達(dá)的假基因。這使其成為導(dǎo)致YY、YYh、YhYh敗育的首要候選基因。
圖2 鑒定到胚胎敗育關(guān)鍵基因CpEMB506并獲得可存活的YYh和YhYh植株
為了直接驗(yàn)證該基因的功能，研究團(tuán)隊(duì)構(gòu)建了攜帶自身啟動(dòng)子驅(qū)動(dòng)完整CpEMB506基因的轉(zhuǎn)基因番木瓜株系。通過(guò)一系列復(fù)雜的雜交與遺傳篩選，最終在轉(zhuǎn)基因背景下成功獲得了部分存活的YhYh雌雄同花植株和正常可育的YYh雄性植株，從而通過(guò)功能互補(bǔ)實(shí)驗(yàn)直接證明了CpEMB506功能的喪失是YY、YYh、YhYh純合致死的根本原因，因此將該基因重命名為番木瓜YY敗育基因，CpYYL。這一“遺傳拯救（genetic rescue）”實(shí)驗(yàn)是本研究最核心的突破。獲得的YYh植株在形態(tài)、花粉活力上與常規(guī)雄株無(wú)異，為后續(xù)研究提供了前所未有的純合雄性材料。
研究進(jìn)一步探索了CpYYL基因的分子機(jī)理。該基因編碼的蛋白定位于葉綠體，并與另一個(gè)錨蛋白重復(fù)結(jié)構(gòu)域蛋白CpAKRP發(fā)生相互作用，提示其可能在細(xì)胞器層面參與關(guān)鍵的發(fā)育調(diào)控。通過(guò)比較野生型與CpYYL功能缺失的胚珠轉(zhuǎn)錄組，發(fā)現(xiàn)存在YhYh敗育胚珠的背景下蔗糖代謝和糖酵解途徑被顯著激活，糖酵解途徑相關(guān)酶基因表達(dá)顯著上調(diào)，導(dǎo)致在授粉后15天胚珠內(nèi)蔗糖含量急劇下降。這表明CpYYL的正常功能對(duì)于維持胚胎發(fā)育過(guò)程中能量代謝穩(wěn)態(tài)至關(guān)重要，其功能缺失可能引發(fā)碳代謝重編程和能量供應(yīng)失衡，最終導(dǎo)致胚胎發(fā)育失敗。
從演化視角來(lái)看，CpYYL的同源基因在植物界廣泛分布且高度保守，其X染色體上的功能性等位基因表現(xiàn)出顯著的純化選擇信號(hào)，而其Y染色體上的假基因則因失去功能而呈現(xiàn)中性演化模式。此外，利用首次獲得的YYh超雄株與XX植株進(jìn)行雜交，F1群體性別分離比為雄性:兩性為1:1。該結(jié)果說(shuō)明在番木瓜Y和Yh染色體上的性別決定區(qū)域雖然序列高度相似，但不發(fā)生重組交換。
植物從雌雄同花到雌雄異株演化過(guò)程中，通常涉及性別決定區(qū)域在性染色體上的擴(kuò)張，性別決定區(qū)域的重組抑制導(dǎo)致Y染色體隨著有害突變的積累而逐漸退化，導(dǎo)致許多與性別決定無(wú)關(guān)基因的功能喪失。當(dāng)這種退化涉及必需基因時(shí)，會(huì)引發(fā)YY基因型敗育。在番木瓜中，胚胎發(fā)育必需基因CpYYL在Y染色體上的功能缺失直接導(dǎo)致YY、YYh、YhYh胚胎致死，從而使雄株只能以XY雜合基因型存在，并在自然群體中強(qiáng)制維持雄性與雌性個(gè)體1:1的穩(wěn)定比例。因此，番木瓜Y染色體上CpYYL等位基因的退化是性染色體演化進(jìn)入第三階段的標(biāo)志性事件，也是長(zhǎng)期維持自然群體雌雄株性別平衡的關(guān)鍵遺傳機(jī)制。
綜上所述，本研究不僅破解了長(zhǎng)期懸而未決的番木瓜“YY敗育”的分子機(jī)制，還通過(guò)轉(zhuǎn)基因技術(shù)成功挽救了原本不可存活的基因型，獲得了在自然條件下無(wú)法存活的純合的YYh雄性植株。這些材料為深入解析植物性別決定機(jī)制及性染色體演化過(guò)程提供了極具價(jià)值的實(shí)驗(yàn)體系與遺傳資源。
福建農(nóng)林大學(xué)海峽聯(lián)合研究院基因組學(xué)研究中心/園藝學(xué)院岳晶晶教授為本文的第一作者，已畢業(yè)博士劉娟（現(xiàn)為中國(guó)科學(xué)院武漢植物園助理研究員）為共同第一作者。福建農(nóng)林大學(xué)海峽聯(lián)合研究院基因組學(xué)研究中心主任明瑞光教授為通訊作者。福建農(nóng)林大學(xué)基因組學(xué)研究中心曾秋霞、鄧班、童一涵、左麗萍、向濤、謝汪洋、趙曉兵、賴娟、伊利諾伊大學(xué)香檳分校Ching Man Wai博士，廣西大學(xué)張積森教授、徐益博士、閩江學(xué)院黃永吉博士等參與了本項(xiàng)目的研究。該研究得到了福建農(nóng)林大學(xué)啟動(dòng)基金，美國(guó)國(guó)家科學(xué)基金會(huì)植物基因組研究計(jì)劃項(xiàng)目（DBI-1546890），國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（32472697）、福建省“雛鷹計(jì)劃”青年拔尖人才項(xiàng)目以及福建省自然科學(xué)基金優(yōu)秀青年基金項(xiàng)目（2024J09026）等科研項(xiàng)目的資助。
原文鏈接：https://www.nature.com/articles/s41467-026-68627-6
專家點(diǎn)評(píng)：
Rajeev K. Varshney教授，澳大利亞、印度、德國(guó)科學(xué)院院士、英國(guó)皇家學(xué)會(huì)院士、澳大利亞莫道克大學(xué)農(nóng)業(yè)與糧食安全國(guó)際講席教授。作為國(guó)際作物基因組學(xué)領(lǐng)域的領(lǐng)軍人物，他在推動(dòng)前沿育種技術(shù)解決全球糧食安全問題上做出了里程碑式貢獻(xiàn)。。
這項(xiàng)研究代表了我們?cè)诶斫庵参镄匀旧w演化方面的一項(xiàng)里程碑式的進(jìn)展，也解答了番木瓜遺傳學(xué)中一個(gè)最經(jīng)久不衰的生物學(xué)難題。該研究不僅確定了CpYYL是導(dǎo)致YY型致死的基因，還成功重現(xiàn)了可育的YYh和YhYh基因型，從而填補(bǔ)了基礎(chǔ)演化理論與實(shí)際作物改良之間的關(guān)鍵空白。克服胚胎致死的這一突破，為培育可穩(wěn)定遺傳的雌雄同株番木瓜品系開辟了新途徑，對(duì)提升育種效率、優(yōu)化資源利用和提高生產(chǎn)力具有重大意義。值得注意的是，這項(xiàng)成果不僅將惠及中國(guó)的番木瓜改良工作，也將對(duì)澳大利亞、美國(guó)以及全球其他番木瓜種植區(qū)產(chǎn)生重要影響。熱烈祝賀明瑞光教授、岳晶晶教授及其杰出的團(tuán)隊(duì)，完成了一項(xiàng)真正卓越且具有全球影響力的科學(xué)工作。
Abdelhafid Bendahmane 教授，法國(guó)國(guó)家農(nóng)業(yè)、食品與環(huán)境研究院（INRAE）研究主任。作為國(guó)際著名的植物遺傳育種學(xué)家，他在園藝作物性別決定與花發(fā)育研究領(lǐng)域享有盛譽(yù)，其團(tuán)隊(duì)在甜瓜、黃瓜等作物性別演化機(jī)制方面取得了開創(chuàng)性成果。
性別決定系統(tǒng)深刻影響著生物的繁殖效率、種群的穩(wěn)定性以及作物的生產(chǎn)水平，然而，驅(qū)動(dòng)其關(guān)鍵演化轉(zhuǎn)變的遺傳機(jī)制仍懸而未決。明瑞光教授和岳晶晶教授及其合作者近期在《自然·通訊》發(fā)表的研究中，巧妙地利用了番木瓜這一性染色體已被深入解析的罕見三性花物種作為理想模型，精準(zhǔn)剖析了性別決定與性染色體演化的遺傳機(jī)理。
該研究不僅成功鑒定出控制YY型致死的關(guān)鍵基因CpYYL，并對(duì)其功能進(jìn)行了實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證，而YY型致死正是性染色體演化至第三階段的一個(gè)決定性特征。更為重要的是，研究團(tuán)隊(duì)通過(guò)精巧的遺傳互補(bǔ)實(shí)驗(yàn)，成功創(chuàng)制了可育的YYh和YhYh基因型。這一突破既是概念上的革新，也是技術(shù)上的里程碑，推動(dòng)相關(guān)研究從間接的關(guān)聯(lián)推測(cè)邁向決定性的因果驗(yàn)證。尤為關(guān)鍵的是，該研究揭示了Y染色體退化與胚胎發(fā)生過(guò)程中質(zhì)體發(fā)育受阻及蔗糖代謝紊亂之間的內(nèi)在聯(lián)系，為胚胎敗育現(xiàn)象提供了清晰的分子機(jī)制。通過(guò)整合基因組學(xué)、發(fā)育生物學(xué)、代謝組學(xué)與演化生物學(xué)的多維視角，這項(xiàng)工作展現(xiàn)出卓越的學(xué)術(shù)深度，極大地推進(jìn)了我們對(duì)植物性別決定機(jī)制，以及如何通過(guò)性染色體演化實(shí)現(xiàn)雌雄異株穩(wěn)定的理解。
除演化生物學(xué)上的洞見外，該研究還蘊(yùn)含著可觀的應(yīng)用潛力。培育出能穩(wěn)定遺傳的兩性株番木瓜品系，有望從根本上變革番木瓜的育種模式，大幅降低勞動(dòng)力投入、減少生產(chǎn)損耗和成本。從更廣闊的視角來(lái)看，該研究揭示的新概念與新機(jī)制，也為未來(lái)在其他雌雄異株作物中人工調(diào)控性別表現(xiàn)指明了方向，對(duì)促進(jìn)可持續(xù)農(nóng)業(yè)發(fā)展和保障全球糧食安全具有深遠(yuǎn)意義。
作者簡(jiǎn)介：
通訊作者：明瑞光，福建農(nóng)林大學(xué)海峽聯(lián)合研究院基因組學(xué)研究中心主任、教授、博士生導(dǎo)師，國(guó)家重大人才計(jì)劃專家。主要從事熱帶、亞熱帶作物分子遺傳和基因組演化相關(guān)基礎(chǔ)研究，已在國(guó)際期刊發(fā)表研究論文299篇，其中包括Nature（3篇）、Science（2篇）、Cell（1篇）、Nature Genetics（10篇）、Nature Communications（5篇）、PNAS（3篇）、Nature Plants（5篇）、Genome Research（6篇）、Genome Biology（9篇）。主持科研項(xiàng)目20余項(xiàng)。主編著作3部（Springer出版），參編著作9部。
第一作者：岳晶晶，福建農(nóng)林大學(xué)海峽聯(lián)合研究院基因組學(xué)研究中心/園藝學(xué)院教授、博士生導(dǎo)師，福建省“雛鷹計(jì)劃”青年拔尖人才。中國(guó)植物生理與植物分子生物學(xué)學(xué)會(huì)“青年女科學(xué)家獎(jiǎng)”獲得者。近年來(lái)以番木瓜為研究對(duì)象，專注于園藝作物性別演化與決定研究。已在Nature Genetics（封面故事）、Nature Communications、Current Biology、Plant Physiology等國(guó)際高水平期刊發(fā)表論文21篇；主持國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目2項(xiàng)、福建省自然科學(xué)基金優(yōu)秀青年基金項(xiàng)目等省級(jí)項(xiàng)目3項(xiàng)，授權(quán)國(guó)家發(fā)明專利2項(xiàng)；擔(dān)任Horticulture Research、aBIOTECH雜志青年編委。